Храм является преемником известного с XIV века Сходненского Спасо-Преображенского монастыря. В XVIII веке, после закрытия монастыря, его храм был преобразован в приходской. В конце XIX века по проекту архитектора Владислава Осиповича Грудзина начато строительство нового храма, которое было в основном завершено к 1886 году. 6 (13) августа 1888 года храм освящён митрополитом московским Иоанникием.
Тушинский храм возрождается начиная с 1990-х годов. Это первый храм, освящённый патриархом Алексием II после его интронизации. 17 августа 1990 года им освящается главный престол, и в храме возобновлены богослужения. В 1991 и 1993 годах освящены приделы Николая Чудотворца и Сергия Радонежского. Начато активное восстановления храма, вновь построены снесённые колокольня и ограда, восстановлен купол, интерьеры украшены мозаикой.